本作的剧情延续了前作，士官长在摧毁戒指后手持长剑逃亡，来到了地球的开罗空间站。
开罗站
逃离光环爆炸后，士官长被带回地球的开罗空间站，在那里他受到了胡德指挥官的赞扬。第一任船长基思的女儿米兰达船长也获得了荣誉。颁奖典礼突然因星盟的袭击而中断，士官长和他的老朋友约翰逊加入了凯洛的防御行列。
开罗之战后，人类得知星盟联盟的先知“萨德·陈”向地球上非洲坦桑尼亚的桑给巴尔岛发出了求救信号，但原因不明。然而，无论是敌人还是朋友，人类都必须做出回应。士官长带领他的军队与地球作战。 “悲伤” 在追逐星盟战舰时，人类琥珀被困在太空隧道中。经过坎坷的太空跳跃，琥珀到达了一颗巨大的未知星球，太空中漂浮着一个环形的人造结构。就像地球引力圈中的月球一样，它在地球引力的影响下沿着轨道非常缓慢地移动。整个光环的内部就像行星的表面一样，那里存在生命所必需的所有元素。
虽然士官长在之前的战斗中成功摧毁了光环，但这似乎是目前已知的第二个光环。宇宙中有多少艘光环飞船？ 5艘船？ 100艘船？士官长降落在这个光环中，而悲伤先知总是用全息图像来传播他的救赎信息。 “所有圣约成员出发朝圣时都必须走这条路，不会落下任何人。这是先知长久以来的承诺。圣约舰队袭击了废墟，士官长沉入了海底。”海洋在爆炸中。
在世界的另一边，星盟在光环爆炸后失去了牺牲戒指（光环），而紧邻光环废墟的圣约慈善城正在召开紧急会议。
兄弟之爱之城
统治星盟的议会的祭司们一致认为，星盟队长需要受到惩罚，以安抚人民，星盟队长被判处电刑死刑。
在那里，先知秘密召集了星盟将领，并告诉他们，他被赋予了新的使命，要为之前战斗中的屈辱报仇。一名圣约人队长收到了神风特攻队烈士的盔甲，并奉命杀死散布谣言的叛徒。 “先知在欺骗所有人，激活光环就意味着宇宙的毁灭。”—— 这样愚蠢的谣言你怎么能相信！在空间站上，神风特攻队成功杀死了一名异教领袖。原来，正是上帝的使者挑衅异教徒散布谣言——“343罪恶的火花”。
随后，先知派出的吉拉哈尼将343 名罪恶火花和神风特攻队烈士带回至仁慈之城。神风特攻队烈士们回到了高仁之城。此时，高慈城正在利用空间跳跃技术，从上一个光环的废墟移动到新的光环。悲伤先知的死震惊了精英阶层。吉拉哈尼人也利用这个机会取代了精英们，成为了先知的新守护者。先知声称，打开光环将使他能够用圣风席卷群星，带回所有与圣约拥有相同信仰的人。 343 在辛·斯帕克的帮助下，先知命令神风特攻队烈士前往光环获取钥匙。在光环的隔离区，米兰达和约翰逊成功获得了打开光环的钥匙，但它很快就被神风特攻队烈士偷走了。塔尔塔洛斯出现后，向神风队发射了激光，神风队毫发无伤地坠入了神殿的深渊……原来，先知在完成任务后下令杀死神风队。
图书馆最深的深渊中，士官长、神风烈士、第二光环2401忏悔者斯坦金特的领袖、不死的悲伤先知都聚集在一起。用触手将他们捆住的，是一只奇怪的巨大生物——‘死脑兽’。这就是拯救了所有人的原因。尸脑很可能是虫族的领导者，可能已经在太空生活了数千年。根据得到的情报，似乎是为了消灭虫族。像先行者这样的智慧生物已经开启过一次光环，而这次的开启毁灭了一切，包括先行者。但虫族为何能幸存下来？ （未解之谜）尸心赋予士官长和神风特攻队新的使命。士官长被传送到博爱之城，神风特攻队被传送到光环。目的是防止光环打开。
在博爱之城，士官长迟到了，真理先知和塔耳塔洛斯登上了幻影号，米兰达和约翰逊被吉拉哈尼抓获。士官长未能及时取回令牌。我们从慈悲临时先知那里得知：真理先知冲向城市中心的一艘先行者飞船。真理先知计划率领圣约人舰队前往地球。科塔娜留在博爱之城以阻止虫族追捕她。士官长登上一艘先行者飞船前往地球。在船上，士官长断断续续地收到了来自科塔娜的最后几位信号。科塔娜：“士官长，祝你抵达地球时一切顺利。”士官长：“等我处理完先知，我就会回来接你……”尤其是当你不确定的时候。 ”
被虫族吞噬后，博爱之城变成了一座死亡之城，而尸心则占领了科塔娜。在第二个光环中，神风特攻队和约翰逊联手消灭了塔尔塔洛斯。然而，塔尔塔洛斯已经开启了自己的气息。就在这时，米兰达取下了分度器，发生了剧烈的震动，并射出了一道光束。 343罪火的解释让所有人都吃了一惊。整个世界有七个光环。 New Walker 在设计Halo 时制定了故障安全协议。如果发生意外关机，当前系统将进入待机状态。所有其他系统将处于远程启动待机状态。这意味着第二个光环的信息被封锁，但其他五个光环却被赋予了“远程激活”能力。要消除光环，需要前往“方舟”。
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